É presidido pelo Procurador-Geral da República, que é substituído em seus impedimentos e vacância pelo Vice-Procurador-Geral da República.

Contém em sua estrutura seis Subprocuradores-Gerais da República eleitos, para mandato de três anos, permitida uma reeleição.

É formada, dentre outros, por quatro Subprocuradores-Gerais da República eleitos, para mandato de três anos, por seus pares, mediante voto plurinominal, facultativo e secreto, não sendo possível reeleição. 

Salvo disposição em contrário, as deliberações do Conselho Superior serão tomadas por maioria de votos, presente a maioria absoluta dos seus membros.

Compete ao Conselho Superior do Ministério Público Federal manifestar-se sobre o arquivamento de inquérito policial, inquérito parlamentar ou peças de informação, exceto nos casos de competência originária do Procurador-Geral;